Aldfrith musiał dbać o swoje kontakty z kościołem w Nortumbrii, który w owym czasie cieszył się znacznymi przywilejami i wpływami. Duchowni nie tylko cieszyli się autorytetem związanym z władzą kościelną, ale również byli właścicielami gruntów i w znacznym stopniu kontrolowali handel. Aldfrith wydaje się cieszyć poparciem duchowieństwa, zwłaszcza swojej przyrodniej siostry Elfledy, jak i wpływowego biskupa Cuthberta, który wręcz przepowiedział mu sukcesję na tronie Nortumbrii. Utrzymywał również kontakty z biskupem Sherborne Aldhelmem i przyjaźnił się z Adomnanem, opatem klasztoru na wyspie Iona. To właśnie opat Adomnan negocjował z królem uwolnienie irlandzkich jeńców, pojmanych po bitwie z księciem Berhtem. Zezwolił również, za namową arcybiskupa Canterbury Teodora, na powrót do Nortumbrii jednego z najpotężniejszych ówczesnych duchownych, biskupa Wilfrida, wygnanego przez Egfryta za przekonywanie jego żony Etelredy do zachowania celibatu. Wkrótce jednak doszło do konfliktu między królem a biskupem, u którego podstaw leżało przywiązanie Aldfritha do tradycji kościoła celtyckiego oraz dążenie Wilfryda do odzyskania władzy nad całą diecezją nortumbryjską, podzieloną w 677 na dwie odrębne. Konflikt zaognił się do tego stopnia, że król ponownie wygnał biskupa, który schronił się na dworze Mercji.