W latach 1937–1939 niemal cały centralny aparat – wykładowcy katedry „terror, dywersja, szpiegostwo i walka z nimi” został rozstrzelany. Represjom poddano 5 komendantów szkoły, większą część kadry dydaktycznej i słuchaczy. We wczesnych latach czterdziestych XX wieku co trzeci szef radzieckich organów bezpieczeństwa był absolwentem jednorocznych kursów. W czasie II wojny światowej szkoła przygotowała ponad siedem tysięcy pracowników.
Od 1952 na bazie szkoły utworzona zostaje uczelnia po raz pierwszy dająca słuchaczom wykształcenie prawnicze. 24 sierpnia 1992 Postanowieniem Prezydenta FR Nr 931 na bazie Wyższej Szkoły im. F.E. Dzierżyńskiego i Akademii Wojsk Pogranicza utworzono Akademię Ministerstwa Bezpieczeństwa Federacji Rosyjskiej. W 1994 na fakultecie dochodzeniowo-śledczym utworzono pierwszy kurs żeński, jednakże wkrótce zaprzestano takiego kształcenia. Obecnie kobiety w akademii kończą tylko kursy tłumaczy.