Carriera professionistica Conerly fu scelto dai Washington Redskins nel Draft 1945 ma giocò per tutta la carriera come quarterback per i New York Giants. Nella sua prima stagione da professionista nel 1948 fu premiato come rookie dell'anno. In seguito fu convocato per due Pro Bowl nel 1950 e 1956, mentre nel 1959 fu premiato come miglior giocatore della NFL dalla Newspaper Enterprise Association.
Conerly guidò i Giants a tre finali del campionato NFL in quattro stagioni (1956, 1958–59), inclusa una vittoria per 47-7 sui Chicago Bears nella finale del 1956.
Palmarès Franchigia Campionato NFL: 1 New York Giants:
Individuale Convocazioni al Pro Bowl: 2 1950, 1956 First-team All-Pro: 3 1956, 1957, 1959 Numero 42 ritirato dai New York Giants College Football Hall of Fame
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