Selezionato dagli stessi Penguins nel Draft 2010 con l'80ª scelta assoluta, ha vinto con la squadra di Pittsburgh due Stanley Cup consecutive (nel 2016 e nel 2017). Insieme ai suoi attuali compagni di squadra Sidney Crosby, Evgeni Malkin e Kris Letang, Rust fa parte del nucleo storico dei Penguins vincenti del secondo decennio degli anni 2000.
Con la nazionale statunitense U18, Rust ha vinto i mondiali di categoria disputati in Bielorussia nel 2010.
Palmarès
Nazionale
World U17 Hockey Challenge 1 bronzo (Canada 2009)
World U18 Championships 1 oro (Bielorussia 2010)
Club
College Hockey CCHA Championship (2013)
NHL Stanley Cup (2016, 2017)
Individuale
Pittsburgh Penguins Michel Brière Rookie of the Year Award (2016)
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