Ha raggiunto la fama internazionale per la sua interpretazione della principessa Margaret nella prima e seconda stagione della serie televisiva The Crown, per la quale ha ottenuto una candidatura al premio Emmy per la miglior attrice non protagonista in una serie drammatica e ha vinto il British Academy Television Award come miglior attrice non protagonista.

Ha ricevuto il plauso della critica per la sua interpretazione nel film Pieces of a Woman (2020), per il quale si è aggiudicata la Coppa Volpi per la migliore interpretazione femminile al Festival del cinema di Venezia e la candidatura ai BAFTA in qualità di migliore attrice protagonista, ai Critics' Choice Awards come migliore attrice, agli Screen Actors Guild Award come migliore attrice cinematografica, ai Golden Globe come migliore attrice in un film drammatico e al premio Oscar come migliore attrice protagonista.

Nel 2025 è stata protagonista del film del Marvel Cinematic Universe, I Fantastici Quattro - Gli inizi, diretto da Matt Shakman, in cui ha interpretato il personaggio dei Fantastici Quattro di Sue Storm / Donna Invisibile.

Biografia Cresciuta a Wimbledon, un sobborgo di Londra. Sua madre, Jane Cooper Kirby, è un'ex scrittrice che ha collaborato con la rivista Country Living, mentre suo padre, Roger Kirby, è un chirurgo in pensione ed ex presidente della Royal Society of Medicine. Ha due fratelli: Joe, che lavora come insegnante, e Juliet, che è un'agente teatrale. Tra gli amici di famiglia ci sono Vanessa e Corin Redgrave. Dopo aver completato gli studi alla Lady Eleanor Holles School, Kirby fece domanda per la London Academy of Music and Dramatic Art (LAMDA), ma non fu ammessa. Decise quindi di prendersi un anno sabbatico, che dedicò a viaggiare e a lavorare come volontaria in una casa di cura per malati di AIDS in Sudafrica. In seguito, si iscrisse all'Università di Exeter, dove si laureò in lingua inglese.

Nel 2010, Kirby firmò un contratto con un'agenzia di talenti e conobbe il regista teatrale David Thacker, che le affidò tre ruoli da protagonista all'Octagon Theatre di Bolton: Erano tutti miei figli, Spettri e Sogno di una notte di mezza estate. Per la sua interpretazione in Erano tutti miei figli, vinse il BIZA Rising Star Award ai Manchester Evening News Theatre Awards, un premio del valore di £ 5.000. Nello stesso anno interpretò Rosalind in Come vi piace al West Yorkshire Playhouse di Leeds. Alfred Hickling, critico del The Guardian, la definì "un nuovo talento significativo" e scrisse che Kirby offriva "un'interpretazione di distinzione statuaria nei panni di Helena". Nel 2011, Kirby recitò, al Royal National Theatre di Londra, nella produzione di Women Beware Women di Thomas Middleton, diretta da Marianne Elliott, accanto a Harriet Walter e Harry Melling. Nello stesso anno apparve anche in The Acid Test, opera di Anya Reiss, messa in scena al Royal Court Theatre di Londra, con la regia di Simon Godwin. La sua interpretazione fu accolta positivamente dalla critica: Paul Taylor de The Independent la definì "una star, se mai ne ho vista una". Sempre nel 2011, Kirby fece il suo debutto televisivo apparendo in due serie della BBC: The Hour, dove collabora con Ben Whishaw, Dominic West e Romola Garai. Recita poi nella miniserie Grandi speranze, dove interpretò il ruolo di Estella, assieme a Ray Winstone, Gillian Anderson e Douglas Booth.

Nel 2012, Kirby ha recitato nel film poliziesco britannico The Rise, presentato in anteprima con recensioni positive al Toronto International Film Festival. Nello stesso anno, ha interpretato Masha nella produzione di Tre sorelle, diretta da Benedict Andrews allo Young Vic di Londra, ricevendo ampi consensi da parte della critica. Matt Trueman di Time Out ha scritto: «In un cast eccezionale a cui è stata data la libertà di brillare, Kirby si distingue nel ruolo di Masha». Nel 2013 è tornata al Royal National Theatre per interpretare Isabella di Francia, regina d'Inghilterra, nell'opera Edoardo II, accanto a John Heffernan. Michael Billington de The Guardian ha definito la sua una «performance potente». Nello stesso anno ha avuto un ruolo secondario nella commedia romantica Questione di tempo, diretta da Richard Curtis, al fianco di Rachel McAdams. Nel 2013 è protagonista della miniserie Labyrinth, diretta da Christopher Smith e con la collaborazione di Ridley Scott ispirata all'omonimo romanzo di Kate Mosse. È apparsa anche nel film statunitense Charlie Countryman deve morire, con Shia LaBeouf e Mads Mikkelsen e in un episodio della serie televisiva britannica Poirot, basata sui romanzi di Agatha Christie.

Nell’estate del 2014, Kirby ha interpretato Stella Kowalski in Un tram che si chiama Desiderio allo Young Vic di Londra, ancora una volta diretta da Benedict Andrews. Ha recitato accanto a Gillian Anderson e Ben Foster. Per la sua interpretazione ha vinto il premio come miglior attrice non protagonista ai Whatsonstage Awards 2014. Sempre nel 2014 è apparsa nel film Queen and Country, scritto e diretto da John Boorman. Nel 2015, Kirby è apparsa nel film Everest, interpretando la socialite americana Sandy Hill Pittman, e nel film di fantascienza Jupiter, con Mila Kunis e Channing Tatum, diretto dai Wachowski. In televisione, ha recitato nel film drammatico britannico The Dresser, al fianco di Anthony Hopkins e Ian McKellen, e ha avuto un ruolo principale nella serie The Frankenstein Chronicles. Nel maggio 2015 è stata scelta per interpretare la principessa Margaret nella serie storica di Netflix The Crown, incentrata sul regno della regina Elisabetta II, scritta da Peter Morgan e diretta da Stephen Daldry, recitando assieme a Matt Smith e Claire Foy. Per la sua interpretazione ha ricevuto ampi consensi da parte della critica e ha ottenuto una candidatura ai BAFTA TV Awards come miglior attrice non protagonista nel 2017, vincendo il premio l'anno successivo per la seconda stagione. Il ruolo ha segnato la sua affermazione sulla scena internazionale. Nel 2016, Kirby ha interpretato Elena nella produzione di Zio Vanja, diretta da Robert Icke all'Almeida Theatre di Londra, ricevendo ampi consensi dalla critica. Matt Trueman di Variety ha scritto che la sua performance "la conferma come l'attrice teatrale eccezionale della sua generazione, capace delle scelte più inaspettate". Nello stesso anno, ha recitato in tre produzioni cinematografiche: ha interpretato Zelda Fitzgerald nella serie Genius; ha avuto il ruolo da protagonista nel film di fantascienza Kill Command; ed è apparsa nel film drammatico-romantico Io prima di te.

Nel 2018, Kirby è tornata a recitare a teatro interpretando il ruolo principale in Julie di Polly Stenham, adattamento contemporaneo di Miss Julie di August Strindberg, andato in scena al Royal National Theatre di Londra. Sul grande schermo, ha recitato in due film d'azione: Mission: Impossible – Fallout (2018), al fianco di Tom Cruise e Fast & Furious - Hobbs & Shaw (2019), con Dwayne Johnson e Jason Statham. Per quest’ultimo film, Kambole Campbell di Empire ha scritto che "Vanessa Kirby ruba la scena con arguzia ironica e letalità disinvolta". Kirby è apparsa anche nel film biografico L'ombra di Stalin, ispirato alla storia del giornalista gallese Gareth Jones. Diretto da Agnieszka Holland, il film è stato selezionato in concorso per l’Orso d'oro al 69º Festival internazionale del cinema di Berlino. Nel 2019, Kirby era stata inizialmente scelta per recitare al fianco di Jake Gyllenhaal nel thriller francese Suddenly (Soudain Seuls), diretto da Thomas Bidegain. Tuttavia, a seguito di divergenze creative tra il regista e Gyllenhaal, il progetto è stato riscritto e il cast riassegnato. Nello stesso anno, Kirby è stata considerata tra le favorite per il ruolo di Black Canary nel film Birds of Prey, parte del DC Extended Universe, ma la parte è andata a Jurnee Smollett.

Nel 2020, ha interpretato Martha in Pieces of a Woman, diretto da Kornél Mundruczó, un film incentrato sul lutto e sul trauma della perdita di un figlio. L’opera ha ricevuto recensioni positive e la performance di Kirby è stata ampiamente elogiata dalla critica. Peter Debruge di Variety ha scritto che "questo è, in definitiva, il film di Kirby, poiché la meraviglia del palcoscenico [...] offre la sua interpretazione cinematografica più impressionante fino ad oggi", mentre David Fear di Rolling Stone ha definito la sua prova attoriale "trascendente". Per questo ruolo, Kirby ha vinto la Coppa Volpi per la miglior interpretazione femminile alla 77ª Mostra internazionale d'arte cinematografica di Venezia. Ha inoltre ricevuto numerose candidature, tra cui quelle all’Oscar, al Golden Globe, al BAFTA Award e allo Screen Actors Guild Award come miglior attrice protagonista. Sempre alla 77ª Mostra internazionale d'arte cinematografica di Venezia, Kirby ha presentato Il mondo che verrà, diretto da Mona Fastvold e interpretato anche da Katherine Waterston. Il film, un dramma sentimentale ambientato nell'America rurale del XIX secolo, ha vinto il Queer Lion, riconoscimento assegnato al miglior film a tematica LGBTQ presentato al festival. La performance di Kirby nel ruolo della vivace e indipendente Tallie ha ricevuto il plauso della critica. Xan Brooks di The Guardian ha scritto che "Kirby offre una bella e carismatica interpretazione dello spirito libero Tallie", mentre Clarisse Loughrey di The Independent l’ha definita "emozionante, seducente e viva".

Nel 2021, Kirby ha co-fondato insieme alla sorella Juliet la casa di produzione londinese Aluna Entertainment, che ha siglato un accordo di first-look con Netflix. Nello stesso anno ha interpretato il ruolo principale nel film drammatico Italian Studies. David Fear di Rolling Stone ha descritto la sua performance come "completamente cruda, innocente e priva di ego". Tra il 2021 e il 2023 è stata una delle conduttrici del podcast True Spies, accanto a Hayley Atwell, Sophia Di Martino e Daisy Ridley. Nel 2022 è apparsa nel film drammatico The Son, diretto da Florian Zeller e interpretato anche da Hugh Jackman. Il film ha avuto la sua prima mondiale alla 79ª Mostra internazionale d'arte cinematografica di Venezia. Nonostante abbia ricevuto recensioni contrastanti, le interpretazioni di Jackman e Kirby sono state generalmente apprezzate. Clayton Davis di Variety ha scritto che "Kirby sta reinventando la ruota della recitazione con una rappresentazione fisica magistralmente eseguita". Nel 2023 ha interpretato l'imperatrice Joséphine de Beauharnais, prima moglie di Napoleone Bonaparte, nel film storico Napoleon, diretto da Ridley Scott, subentrando a Jodie Comer. Ha inoltre ripreso il ruolo di Alanna Mitsopolis, alias la Vedova Bianca, in Mission: Impossible – Dead Reckoning. Nel 2025 è tra i protagonisti del film del Marvel Cinematic Universe I Fantastici Quattro - Gli inizi, reboot della serie di film sul gruppo di supereroi Marvel dei Fantastici Quattro, in cui interpreta il ruolo di Sue Storm / Donna Invisibile, al fianco di Pedro Pascal (Reed Richards / Mister Fantastic) e in cui rappresenta una sorta di "centro morale" del gruppo. Riprenderà il ruolo in Avengers: Doomsday (2026) e Avengers: Secret Wars (2027).

Vita privata Dal 2015 al 2019, è stata legata sentimentalmente all'attore britannico Callum Turner. A partire dal 2022, ha una relazione con Paul Rabil, ex giocatore professionista di lacrosse e co-fondatore nonché presidente della Premier Lacrosse League. Nel maggio 2025, in occasione del CCXP in Messico, la coppia ha annunciato di aspettare il loro primo figlio.

Filmografia Attrice Cinema Love/Loss, regia di Guy Daniels (2010) Wasteland, regia di Rowan Athale (2012) Nora, regia di Carrie Cracknell – cortometraggio (2012) Charlie Countryman deve morire (The Necessary Death of Charlie Countryman), regia di Fredrik Bond (2013) Questione di tempo (About Time), regia di Richard Curtis (2013) Insomniacs, regia di Charles Chintzer Lai – cortometraggio (2014) Queen & Country, regia di John Boorman (2014)