Od tego czasu formalnie Truss jest kandydatem LNP, ale w samym parlamencie federalnym należy nadal do frakcji NPA (zgodnie z zasadami LNP, która nigdy nie tworzy osobnej federalnej frakcji parlamentarnej).
W rządzie i w opozycji Truss po raz pierwszy wszedł do szerokiego składu rządu w 1997, kiedy został zastępcą przewodniczącego Izby Reprezentantów oraz ministrem ceł i spraw konsumenckich. Następnie w latach 1998-1999 był ministrem lokalnych służb społecznych (''community services''). W 1999 został awansowany do gabinetu na stanowisko ministra rolnictwa, rybołówstwa i leśnictwa, które pełnił do 2005 roku. W 2005 został zastępcą lidera NPA i zarazem ministrem transportu i służb regionalnych. W 2006 przeszedł na stanowisko ministra handlu.
Po przejściu koalicji LPA-NPA do opozycji po wyborach w 2007, w obu partiach doszło do zmiany przywództwa. Truss został wybrany nowym liderem federalnym NPA, co automatycznie oznaczało wysokie stanowiska w gabinetach cieni kolejnych liderów LPA. W 2013 Koalicja powróciła do władzy. Jak zawsze w takiej sytuacji, nowym premierem został lider LPA, którym był wówczas Tony Abbott, zaś Truss jako lider mniejszej partii koalicyjnej otrzymał stanowisko wicepremiera. Oprócz tego został też ministrem infrastruktury i rozwoju regionalnego.