Na księgę składa się 248 kart formatu 245×155 mm, zapisanych majuskułą. Karty zdobione są ornamentalnymi bordiurami, wśród których nie ma dwóch identycznychKlára Csapodiné Gárdonyi, Iluminowane kodeksy europejskie, Ossolineum, Wrocław 1984, s. 18.. Każdą ewangelię poprzedza ozdobna karta zwana „dywanową” oraz karta z symbolem danego ewangelisty. Charakterystyczne dla Księgi z Durrow jest zamienienie tradycyjnych symboli św. Marka i św. Jana – lew symbolizuje Jana, a orzeł Marka. Brakuje także karty „dywanowej” przed Ewangelią Mateusza, która według różnych teorii albo zaginęła, albo została przełożona i obecnie stanowi kartę 3.
Miejsce powstania księgi jest sporne, choć większość badaczy wskazuje na Ionę. Zgodnie z treścią kolofonu miała zostać spisana przez św. Kolumbana, który w rzeczywistości zmarł w 597 roku, na długo przed jej powstaniem. Na przełomie VIII i IX wieku manuskrypt znajdował się już w opactwie Durrow (hrabstwo Offaly) w Irlandii. Wtedy też irlandzki król Flann Sinna oprawił księgę w zdobną oprawę (cumdach), która zaginęła pod koniec XVII wieku. Po sekularyzacji opactwa Durrow w połowie XVI wieku manuskrypt trafił w ręce prywatne.