23 lutego 1935 w Nowym Jorku poprawił swój halowy rekord świata w biegu na 1500 metrów osiągając czas 3:50,5.
Na igrzyskach olimpijskich w 1936 w Berlinie zdobył srebrny medal w biegu na 1500 metrów, za Jackiem Lovelockiem z Nowej Zelandii, który ustanowił w tym biegu rekord świata (3:47,8), a przed obrońcą tytułu Luigim Beccalim z Włoch. Czas Cunninghama – 3:48,4 – był również lepszy od dotychczasowego rekordu świata. Dwa tygodnie później, 20 sierpnia w Sztokholmie Cunningham ustanowił rekord świata w biegu na 800 metrów wynikiem 1:49,7.
Ustanowił kolejny halowy rekord świata w biegu na 1500 metrów 26 lutego 1938 w Nowym Jorku czasem 3:48,4, a 12 marca tego roku, również w Nowym Jorku, poprawił swój halowy rekord świata w biegu na milę wynikiem 4:07,4. Wcześniej, 3 marca w Hanover przebiegł ten dystans w czasie 4:04,4, ale na bieżni o nieregulaminowym rozmiarze.
Cunningham był mistrzem Stanów Zjednoczonych (AAU) w biegu na 800 metrów w 1933 oraz mistrzem w biegu na 1500 metrów w latach 1933 i 1935-1938, wicemistrzem w 1934 i 1940 oraz brązowym medalistą w 1932. Był również akademickim mistrzem USA (NCAA) w biegach na 1500 metrów w 1932 i na l milę w 1933.