W 1946 rozpoczął studia w zakresie techniki lotniczej na Uniwersytecie Minnesoty (University of Minnesota). Po ich ukończeniu w 1949 trafił do firmy Boeing Aircraft Corporation w Seattle i pracował tam do 1951. Później ponownie podjął czynną służbę wojskową w lotnictwie. Służył m.in. w Gwardii Narodowej stanu Minnesota oraz w bazie lotniczej Bitburg (Bitburg Air Base) w Niemczech. W czerwcu 1955 powrócił do Stanów Zjednoczonych i w wojskowej bazie lotniczej Edwards w Kalifornii przeszedł kurs dla pilotów oblatywaczy. Tam też od stycznia 1956 do kwietnia 1959 służył jako pilot doświadczalny i brał udział w testach samolotów wojskowych przeznaczonych dla lotnictwa Armii Stanów Zjednoczonych.
Gdy NASA ogłosiła nabór do pierwszej grupy astronautów, Slayton zgłosił swoją kandydaturę. Należał do 110 pilotów doświadczalnych, z których wybrano grupę siedmiu astronautów do programu Mercury. Ich oficjalne nominacje ogłoszono 2 kwietnia 1959.