Do 1941 w wyniku intensywnej rozbudowy sieć tramwajowa osiągnęła długość 700 km, po której kursowały 42 linie tramwajowe, a na stanie przedsiębiorstwa było 1835 tramwajów i zatrudnionych 22.000 pracowników.
1941–1945 W czasie oblężenia Petersburga 8 grudnia 1941 wstrzymano ruch tramwajów z powodu braku zasilania. W wyniku ostrzeliwania miasta przez wojska niemieckie zostało zniszczonych 450 km linii napowietrznej, 1065 wagonów tramwajowych oraz 25 budynków należących do przedsiębiorstwa. Pod koniec lutego 1942 zostało przywrócone zasilanie, a od 10 marca rozpoczęto ruch tramwajów towarowych w celu uprzątnięcia miasta. 15 kwietnia 1942 ponownie uruchomiono tramwaje na liniach 3, 7, 9, 10, 11 i 12. W kolejnych miesiącach uruchamiano kolejne linie. Na niektórych liniach wprowadzono jako rozwiązanie tymczasowe lokomotywy parowe. W 1945 odbudowanych zostało 63 km tras i 500 wagonów, oraz została zbudowana nowa trasa do Mjasokombinatu. Łącznie w czasie II wojny światowej zostało zniszczonych 500 km trakcji i trzy zajezdnie: Kotljakow (nr 9), Kirow (nr 8) i Leonow (nr 2).