Sekretarz Lincolna Kancelaria Abrahama Lincolna znajdowała się w sąsiedztwie biura Miltona Haya, stryja Johna, dzięki czemu przyszły prezydent zawarł z nim znajomość. Kiedy Lincoln wygrał wybory na prezydenta, jego sekretarz, John G. Nicolay, polecił Johna Haya Lincolnowi na stanowisko asystenta i osobistego sekretarza. W wieku 22 lat zaczął kształcenia zawodowego w administracji, z wyjątkiem krótkiego okresu od 1870-1878. Pełnił funkcję sekretarza Lincolna do 1864 roku.
Przez kilka miesięcy służył w Armii Unii pod dowództwem Davida Huntera i Quincy Adamsa Gillmore. Awansował do stopnia majora, a później podpułkownika i pułkownika. Jego dziennik i pisma z okresu wojny secesyjnej stanowią podstawowe źródła historyczne. Niektórzy przypisują Hayowi list Lincolna do Pani Bixby, w którym prezydent pocieszał ją po utracie synów na wojnie..
Hay był obecny podczas śmierci Lincolna po tym jak został postrzelony w Ford’s Theatre. Hay i Nicolay napisali 10-tomową biografię Lincolna (Abraham Lincoln: A History, 1890) i przygotowali wydanie jego dzieł zebranych.