W pierwszych latach istnienia parafia należała do eparchii petersburskiej Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego, jej pierwszym proboszczem został mnich Warsonofiej z petersburskiej ławry św. Aleksandra Newskiego. Nie mieszkał on jednak na stałe w San Remo i nie mógł wrócić do parafii po I wojnie światowej. Jego obowiązki spełniał ks. Michaił Stelmasenko, proboszcz parafii przy cerkwi we Florencji, a następnie kapłan przybyły z cerkwi w Mentonie. Lata 20. XX wieku stanowiły trudny okres dla parafii, której wierni – dotąd zamożni emigranci – stracili większość majątku w czasie rewolucji październikowej.
Parafia należała do Zachodnioeuropejskiego Egzarchatu Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego od momentu jego powołania. W momencie przejścia przez jego zwierzchnika metropolitę Eulogiusza pod jurysdykcję patriarchy Konstantynopola parafia znalazła się w Zachodnioeuropejskim Egzarchacie Parafii Rosyjskich. Cały czas w parafii służyli kapłani narodowości rosyjskiej.
Od 1966 parafia posiada osobowość prawną, na mocy dekretu prezydenckiego.