W 1865 zmarł w czasie wakacji w Nicei carewicz Nikołaj Aleksandrowicz. Jego ojciec, car Aleksander II, wykupił willę Bermonda – budynek, w którym carewicz spędził swoje ostatnie dni, i sfinansował wzniesienie kaplicy prawosławnej. W 1903 na jej miejscu zaczęto budować o wiele większy sobór, naśladujący w swojej architekturze sobór Wasyla Błogosławionego. W 1912 budynek został otwarty dla wiernych. W latach 1923–2011 opiekunem cerkwi było rosyjskie stowarzyszenie kulturalne, związane ze środowiskiem białej emigracji. Jednak od 2008 rząd Federacji Rosyjskiej domagał się formalnego zwrotu gruntu, na którym stoi sobór, wskazując na fakt, że został on przed rozpoczęciem budowy wykupiony przez carską rodzinę panującą. Ze względu na fakt, że cerkiew podlegała patriarsze Konstantynopola (wchodziła w skład Zachodnioeuropejskiego Egzarchatu Cerkwi Rosyjskich), a nie Rosyjskiej Cerkwi Prawosławnej, parafianie postrzegali roszczenia rządowe jako nieuzasadnione i przedawnione.