17 lutego 1547, tuż po pogrzebie Henryka VIII, został mianowany hrabią Warwick oraz lordem szambelanem królestwa. Królem został niespełna 10-letni Edward VI; realna władza spoczęła w rękach jego wuja, Edwarda Seymoura.
W połowie 1549 sytuacja w południowo-zachodniej Anglii była napięta z pobudek społeczno-religijnych. W Norfolk wybuchł bunt, który został stłumiony 27 sierpnia 1549 pod dowództwem Dudleya. Pod koniec września 1549 John Dudley wraz z innymi członkami Rady Regencyjnej zadecydowali o wycofaniu Edwarda Seymoura ze stanowiska lorda protektora, który w efekcie tego został osadzony w Tower.
Realna władza Rządy w kraju objął John Dudley, także dzięki poparciu ze strony katolickich przedstawicieli arystokracji. Krążyły nawet plotki, że planuje uczynić Marię regentką, co wzbudziło niepokój u młodszej siostry króla - Elżbiety. Maria nie została regentką, a w styczniu 1550 w rozmowie z hiszpańskim ambasadorem wyraziła się o Dudleyu że jest "najbardziej niestałym człowiekiem w Anglii".