Kariera filmowa mały|Kadr z filmu Pigmalion (1938) z udziałem Wendy Hiller. Pod naciskiem George’a Bernarda Shawa wystąpiła jako Eliza Doolittle w filmowej wersji Pigmaliona (1938) z Lesliem Howardem w roli profesora Higginsa. Tym występem zdobyła swoją pierwszą nominację do Oscara, rola stała się jedną z jej najbardziej znanych ról filmowych. W 1939 roku jako pierwsza Brytyjka występująca w brytyjskim filmie, otrzymała nominację do Oscara. Była też pierwszą aktorką, która wypowiedziała słowo „cholerny” ( bloody) w brytyjskim filmie, kiedy to postać Elizy grana przez Wendy stwierdza: „Cholernie mało prawdopodobne, biorę taksówkę!” ( Not bloody likely, I’m going in a taxi!).
Pomimo szybkiego sukcesu i ofert z Hollywood, wróciła na scenę w pełnym wymiarze czasu po 1945 r. i tylko od czasu do czasu przyjmowała role filmowe. Po powrocie do filmu w 1950 roku wcieliła się w rolę wykorzystywanej żony w obrazie Wykolejeniec (1952), by do roku 1957 zagrać tylko w dwóch obrazach. Została nagrodzona Oscarem dla najlepszej aktorki drugoplanowej w 1959 roku za film Osobne stoliki (1958), gdzie wcieliła się w postać Pat Cooper, samotnej kierowniczki hotelu. W filmie Hiller partnerował Burt Lancaster.