Część duchownych pozostała wierna Patriarchatowi Moskiewskiemu.
Do likwidacji rozłamu doszło dopiero w 1964. Wówczas do Tokio przybył biskup woroneski i lipiecki Włodzimierz. W katedrze odprawiono nabożeństwo, podczas którego do kanonicznej i liturgicznej jedności przyjęto duchowieństwo dotychczas podporządkowane biskupom amerykańskim.
W 1969 nadzwyczajny Sobór Kościoła Japońskiego zwrócił się do Kościoła rosyjskiego z prośbą o udzielenie autonomii. W 1970 patriarcha Aleksy I nadał Kościołowi japońskiemu autonomię w ramach Patriarchatu Moskiewskiego. Pierwszym zwierzchnikiem Autonomicznego Kościoła Japonii został arcybiskup Włodzimierz (Nagosski). Od 1972 do 1999 funkcję tę pełnił metropolita Teodozjusz. Po nim zwierzchnikiem Kościoła został Daniel (Nushiro). W listopadzie 1999 odbyła się jego chirotonia biskupia, a 14 maja 2000 intronizacja zwierzchnika Japońskiego Autonomicznego Kościoła, arcybiskupa tokijskiego i metropolity Japonii. W 2023 r. arcybiskup Daniel zmarł wskutek choroby płuc. Nowym zwierzchnikiem cerkwi został Serafin (Tsujie).
Siedziba metropolity i katedralny sobór pod wezwaniem Zmartwychwstania Pańskiego znajdują się w Tokio.