Prace wykonawcze rozpoczęto 28 kwietnia 1935, a zakończono w maju 1937. W ceremonii otwarcia wzięło udział ponad 30 000 widzów, a zwieńczyło ją towarzyskie spotkanie piłkarskie, w którym miejscowy Olympique pokonał włoskie Torino 2:1. Władze miasta zakładały, że obiekt powstaje z myślą o piłkarzach OM, którzy od 1904 rozgrywali swoje mecze na - o połowę mniejszym – Stade de l'Huveaune (ufundowanym częściowo przez kibiców). Mimo początkowej niechęci klubu, od 1937 Stade Vélodrome stanowi domowy stadion OM.
Oprócz meczów piłkarskich i wyścigów kolarskich na Stade Vélodrome organizowane były: walki bokserskie, mitingi lekkoatletyczne, spotkania rugby oraz koncerty muzyczne.
Pierwsza znacząca przebudowa miała miejsce przed Mistrzostwami Europy 1984. Podczas tego turnieju Stade Vélodrome był m.in. areną spotkania półfinałowego, w którym Francja pokonała Portugalię 3:2, dzięki czemu po raz pierwszy awansował do finału wielkiej imprezy. W 1985 usunięto ostatni element toru kolarskiego – eliptyczne łuki.