Dostępne jest kilka trybów gry jednoosobowej. W trybie kariery gracz rozpoczyna rozgrywkę z okrętem typu S, zaś w miarę postępów może dowodzić nowocześniejszymi okrętami typu Porpoise, Narwhal, Tambor, Gato, Tench i Balao. W trybie scenariusza dostępne są misje historyczne, natomiast generator misji pozwala stworzyć własny scenariusz poprzez ustawienie jego daty, czasu, ilości okrętów wroga, wyposażenie własnego okrętu podwodnego oraz czynniki pogodowe.
Silent Hunter był wzorowany na symulatorach Silent Service, Silent Service II i Aces of the Deep. Z tej ostatniej produkcji zapożyczono między innymi ekrany opcji i widok z mapy.
Gra ma wysoki poziom realizmu – przykładowo na tor lotu pocisków i widoczność przez przyrządy mają wpływ warunki pogodowe. Możliwe jest ustawienie stopnia realizmu poprzez włączenie lub wyłączenie ułatwień, takich jak szybkie ładowanie torped i widok niezależny od pogody.
Oprawa audiowizualna Silent Hunter obsługuje dwuwymiarową grafikę SVGA. Umożliwia ona wyświetlanie zmiennych warunków pogodowych. Ruch i eksplozje okrętów symulują bitmapy.