Przeznaczeniem samolotu było przechwytywanie bombowców strategicznych na dużej wysokości dzięki przyspieszaczowi rakietowemu i ich niszczenie pojedynczym przenoszonym pociskiem powietrze-powietrze. 29 maja 1956 roku prototyp przekroczył prędkość dźwięku w locie nurkowym, lecz zastosowane silniki odrzutowe były za słabe do utrzymania takiej prędkości w locie poziomym, natomiast przyspieszacz rakietowy miał czas pracy tylko 20 sekund i nie był praktycznym rozwiązaniem.
Ponieważ Mirage I był zbyt mały, żeby pomieścić mocniejsze silniki, radar i więcej uzbrojenia, Dassault zaproponował w marcu 1956 stworzenie dwóch cięższych myśliwców w układzie delty: jednosilnikowego Mirage III i dwusilnikowego Mirage IV (który ostatecznie przekształcono w bombowiec). 3 września 1956 roku lotnictwo francuskie wydało nowe wymagania na myśliwiec przechwytujący operujący w każdych warunkach atmosferycznych, a 15 listopada poinformowało o zaakceptowaniu projektu Mirage III. Już 17 listopada 1956 roku oblatano pierwszy prototyp Mirage III-001. Jego masa wynosiła około 7 ton, a napęd stanowił francuski silnik SNECMA Atar 101G, lecz zachowano także przyspieszacz rakietowy SEPR 66. W drugim locie przekroczył on prędkość dźwięku w locie poziomym, lecz prędkość maksymalna Ma 1,9 mogła być osiągana jednak tylko z przyspieszaczem rakietowym.