Palazzo di Sant'Apollinare), gdzie w 1853 papież Pius IX powołał wydziały prawa kanonicznego i cywilnego oraz Papieski Instytut Utriusque Iuris.
Nowa wszechnica otrzymała nazwę Ateneum Papieskiego Seminarium Rzymskiego (wł. Ateneo del Pontificio Seminario Romano). Papież Pius XI wyznaczył uniwersytetowi jako ostateczną siedzibę pałac przy bazylice św. Jana na Lateranie, a w 1932 wyznaczony został kanclerz w osobie kardynała wikariusza Rzymu. W 1958 Pius XII powołał do istnienia Papieski Instytut Pastoralny (wł. Pontificio Istituto Pastorale). W 1959 papież Jan XXIII wyniósł ateneum do rangi uniwersytetu papieskiego (wł. Pontificia Università Lateranense). W 1981 powstał Papieski Instytut Jana Pawła II dla Studiów nad Małżeństwem i Rodziną mający prawo nadawania stopni akademickich iure proprio.
W 1996 powstała Fundacja Civitas Lateranensis (wł. Fondazione Civitas Lateranensis), której celem jest wspieranie misji Papieskiego Uniwersytetu Laterańskiego. Fundacja bezpośrednio finansuje inicjatywy i struktury uczelni oraz gwarantuje wsparcie materialne studentów, duchownych i świeckich, znajdujących się w trudnej sytuacji ekonomicznej.
W 2001 założono wydawnictwo Lateran University Press, publikujące prace naukowe i czasopisma uczelniane.
W latach 2018–2023 rektorem był świecki prof.