Na utworzenie teatru wydał zgodę Ludowy Komisarz Spraw Narodowych, Józef Stalin.
thumb|left|160px|Hanna Rovina w sztuce Dybuk W 1926 teatr wyjechał z ZSRR i przez kilka lat występował po całym świecie. W 1928 aktorzy przyjechali do Brytyjskiego Mandatu Palestyny, gdzie pozostali na stałe jako Teatr Państwowy z siedzibą w Tel Awiwie. W tym samym czasie do teatru dołączył reżyser Aleksiej Dikij z Moskiewskiego Teatru Artystycznego. Wyreżyserował on dwie pierwsze sztuki: Der Oytser (Skarb) Szolema Alejchema – zagraną w języku jidysz (premiera 29 grudnia 1928), oraz Koronę Davida Calderona (premiera 23 maja 1929).
Teatr Habima pod dyrekcją Aleksieja Dikija odniósł wielki sukces w sezonie 1928/29 i zyskał reputację narodowego teatru żydowskiego.
Wizerunek aktorki Hanny Roviny w roli Lei w historycznej produkcji Dybuk pióra Szymona An-skiego, przetłumaczonej z jidysz na hebrajski przez Chajima Nachmana Bialika, jest ikoną kultury, będącym wzorem dla wielu żydowskich i izraelskich teatrów.
W 1958 Teatr Habima oficjalnie został Teatrem Narodowym Izraela. W tym samym roku został wyróżniony Nagrodą Izraela (hebr. פרס ישראל).